En 17.000 a. C. un grupo de humanos primitivos cazadores se encuentran con la ancestral herencia de los primes y de miles de transformers que luchan por la valiosa Matriz del Liderazgo. Un prime exiliado de Cybertron descubre a los humanos va hacia ellos y los ataca a muerte.
En el presente, han pasado dos años desde la derrota de Megatron. Los autobots se han unido con los soldados humanos, incluyendo a Lennox y Epps, en un equipo secreto llamado NEST bajo el mando de las militares de Estados Unidos NEST es una organización secreta que se dedica a interceptar actividades Decepticon en todo el mundo. Se preparan en Shanghái para la inminente entrada en acción de Demolisher quien se oculta con Sideways. Ironhide y su equipo especial (conformado por los recién llegados Jolt, Sideswipe, las hermanas trillizas Arcee, Chromia y Elita-1, y los gemelos Skids y Mudflap) se dirigen a Shanghái, donde inician una persecución contra Sideways, el compañero de Demolisher a quien descubren. Finalmente, consiguen derrotarlo cortándolo en dos. En la operación, NEST transporta a Optimus Prime para detener a Demolisher y a Ironhide, consiguiendo lastimar severamente añ primero. Antes de ser destruido y ya moribundo advierte sin emargo a los autobots del regreso inevitable de The Fallen.
Mientras, en Estados Unidos, Sam Witwicky se despide de sus padres especialmente de su madre ya que esta no soporta la idea de que su hijo se vaya de casa para emprender su camino a la universidad. Mikaela ahora trabaja en el taller de su padre y llama a Sam para romper con él debido a que no soportaría una relación a larga distancia. Sam la convence diciendo que compró una webcam para que puedan tener lo que él llama «citas en línea». Sin embargo, cuando Sam recoge su ropa, un pedazo del Cubo cae de su chaqueta y al observarlo detenidamente recibe una sobrecarga en su mente que le hace soltar el fragmento en el piso perforándolo, cayendo en la cocina y dando vida a todos los artefactos eléctricos del lugar corvitiéndolos en Decepticons, los cuales atacan a Sam y obligan a Bumblebee a involucrarse para exterminarlos, destruyendo accidentalmente el hogar de los Witwicky, Sam enojado le ordena a esta ir al garaje.
Al llegar Mikaela Sam le da el trozo del cubo, quien lo guarda en su bolso y luego Sam va al garaje con Mikaela para decirle a Bumblebee que no puede acompañarlo a la universidad y este se muestra triste al saber y se despide de él, al irse Mikaela de la casa de los Witwicky es espiada por Wheelie un decepticon a quien Soundwave le ordena que la siga y la recupere el trozo de cubo, mientras en el cuartel NEST llegan los Autobots y llaman a los gemelos Autobots Skids y Mudflap para que cambien su modos alternos, de un camión de helados, Mudflap en un Chevrolet trax (naranja) y Skids en un Chevrolet Beat (verde). mientras que el presidente envía al director Galloway a la N. E. S. T; por los daños en Shanghái, Mientras que Soundwave hackea un satélite militar de estadounidense en el espacio para tomar información secreta de la estadía de lo que quedó del cubo y donde están los restos de Megatron (Hugo Weaving) y en la tierra existe una polémica en la estadía de los Autobots Galloway discute con Optimus Prime si están haciendo lo correcto, ya que han causado muchos daños en sus luchas con los Decepticons, además discute con él diciendo que si el resto del Cubo está seguro y Megatron está en el fondo de la Fosa Laurentina, los Decepticons sólo pueden estar en la Tierra para vengarse de los Autobots. Cuando Galloway revela la posición del ya muerto líder Decepticon y del fragmento, Soundwave les dice a los Decepticons la ubicación de fragmento y de Megatron. Galloway dice ya que no saben cuál es el propósito del enemigo, entonces los Autobots deberían abandonar el planeta para seguridad de los humanos, sin embargo Optimus expresa claramente su duda sobre las posibles consecuencias y desgracias que traería la retirada de los Autobots.
En la universidad de Princeton Sam conoce a sus nuevos compañeros de habitación. Entre ellos destaca Leo (Ramón Rodríguez), un chico que quiere hacerse rico publicando calendarios de gatos mostrándole su negocio en su habitación y está obsesionado con teorías de conspiración, posee una página electrónica (lapuraverdad.com) que publica las misiones y actividades de la NEST. Sam le presenta a Leo sus padres y se da cuenta de que su madre esta ebria por unos bizcochos hechos de hierba hawaianas y forma un total alboroto en la universidad de Princeton, al final su padre la controla y la lleva al coche para irse, mientras que en el espacio, con la información de Doundwave envía a los Decepticons Ravage y Reedman ( este último formado por miles de nanorrobots Decepticons automáticos) a la NEST, y es Reedman quien roba los restos del cubo. En Princeton una fiesta es realizada esa misma noche en donde en donde Leo lleva a Sam para conquistar chicas y se olvida de la cita en línea que tiene con Mikaela, siendo ahí cuando Sam empieza a ver visiones raras y conoce a una seductora joven llamada Alice (Isabel Lucas),de quien éste se deshace de un manera muy capciosa, Alice demuestra sentirse atraída por Sam (dejando esperando a Mikaela) la fiesta es interrumpida cuando Bumblebee hace una aparición inesperada diciéndole a Sam que tienen un problema al final se lo lleva pero Alice se monta en el auto con Sam al final Bumblebee termina desasiéndose de ella.
Al día siguiente, Bumblebee lleva a Sam a donde Optimus quien intenta convencer a Sam para que les demuestre a las personas la confianza que existen entre los Autobots y los humanos. Sin embargo, éste, deseando tener una vida normal, rechaza la petición de Optimus. Mientras en el norte atlántico con la información que tomó Soundwave buscan el cadáver de Megatron en el fondo del mar, quien es revivido por Long Haul, Mixmaster, Rampage, Scrapper en modo excavador Volvo, Scalpel y Ravage con el poder del cubo Es reconstruido con las piezas de Scrapper, quien es sacrificado (le quitan partes) por sus compañeros por ser el más pequeño;
una vez revivido Megatron sale volando del océano (exactamente de la Fosa Laurentina) hacia El Nemesis (la base de los Decepticons) Donde tienen almacenados millones de huevos de crías decepticon ahí, se encuentra con Starscream (Charlie Adler), a quien trata de una manera. Megatron entonces habla con The Fallen quien le revela que solo un Prime puede detenerlo, además de que la única manera de recuperar el Energon (la energía que les da vida a los Transformers). Es absorbiendo los conocimientos e historia de este, sin embargo él le confirma a Megatron, que Sam los ha absorbido, The Fallen le ordena que secuestre a Sam y mate a Optimus.
Una vez en la universidad Princeton, en la clase de física Sam vuelve a tener extrañas visiones sufre un ataque de nervios comienza a escribir apresuradamente en cualquier superficie la primera vez fue la clase de física haciendo el ridículo frente toda la clase, mientras que en el taller del padre de Mikaela, Mikaela llega y es seguida y espiada por Wheelie.
Sam contacta a Mikaela por teléfono y le dice que ha estado viendo símbolos y se da cuenta que es culpa de pedazo de cubo Sam le pegunta y advierte a Mikaela que no toque el fragmento del Cubo. Mikaela, algo confundida, persuade a Sam de que ella estará bien. Mientras el decepticon Wheelie, entonces, ve la oportunidad y decide robarle a Mikaela la astilla del Cubo, sin embargo Mikaela al oírlo lo descubre y al verlo lo captura con unas pinzas de para carbón cogiéndolo por el cuello y lo lastima quemándole un ojo con un soplete y le dice que hable o lo quema entonces empieza a decirle por qué está allí, que le dé el pedazo del cubo y esta lo encierra en una caja de metal, Sam apresurado entra a su habitación en la universidad, mientras que Mikaela decide ir al aeropuerto para ir a donde esta Sam.
Sam vuelve a tener visiones y esta vez escribe en todas las superficies de las paredes de la habitación en ese momento los autobots van llegando dirigiéndose a nueva york y filadelfia y piden S. O. S. a la NEST entonces Alice quien se muestra más atrevida que antes, va a visitar a Sam cuando se le une leo invitándole una pizza en el camino. y cuando abren la puerta ven los símbolos qué está haciendo Sam en los muros de las paredes con pinturas. Alice saca a leo del cuarto dejando a solo Alice y Sam en la habitación, y habla con Sam seductoramente. Sin embargo, las cosas empeoran cuando Mikaela inesperadamente llega a la universidad, Alice seduce Sam tumbándolo en la cama y echándose sobre él, al momento le sale una cola cibernética de Decepticon que lo cual Sam no se da cuenta. Alice comienza a besarlo ardientemente, pero Mikaela irrumpe y presencia el acto. Cuando Mikaela se marcha de la habitación enojada Sam intenta disculparse pero Alice lo ataca sacando su lengua enrollándolo en su cuello lo cual mide 2 m y Sam grita al verla, Mikaela lo oye y acude a salvarlo y ven a Alice con la lengua larga. leo va a la habitación y lo ve todo Sam, Leo y Mikaela comienzan a huir de Alice quien revela ser una Pretender, a lo cual los chicos intentan escapar escondiéndose en una biblioteca lo cual ella destruye los chicos con ayuda de Mikaela prenden en un auto un auto, consiguiendo destruir a Alice durante la escapada atropellándola. Sin embargo cuando parecieron haber huido y salvarse inmediatamente son raptados por el grotesco clon de Blackout: Grindor, quien los lleva por el aire con ellos dentro del auto a una fabrica, donde esta Megatron y Starscream. Una vez que Megatron tiene bajo sus garras a Sam, un robot llamado Scalpel comienza a analizar a Sam consiguiendo comprobar la teoría de Fallen. Cuando estaba a punto de matar a Sam sacándole su cerebro, Optimus y Bumblebee llegan a la escena y comienzan a enfrentarse al trío compuesto por Megatron, Grindor y Starscream al salir de la fábrica, Optimus en forma de camión transporta a Sam para huir de Megatron, mientras que Bumblebee ayuda a Mikaela y leo a escapar, Optimus huye de Megatron hacia el bosque pero Megatron en su nuevo modo alterno (un tanque cibertroniano) lo alcanza y le dispara obligando a Optimus a transformarse y pelear contra Megatron
Una batalla toma lugar en el bosque, Megatron ataca a Optimus y termina ganándole hiriendo seriamente a Megatron, pero sigue con la suficiente fuerza para pelear, Megatron llama a Starscream y Grindor para pelear con él y persiguen a Sam por el bosque aunque Optimus los detiene para pelear, mientras que Bumblebee y el resto de los autobots están llegando, entonces Optimus queda muy herido debido una patada que le dio Megatron, luego de eso Megatron le disparar a Optimus mandándolo a volar y cayendo al suelo dolorosamente una vez tirado en el suelo Optimus le dice a Megatron que no dejara que lastima a nadie, se levanta y pelea con el trió de Decepticons con sus dos espadas que tienen ambos brazos tratando de proteger a Sam, desde ese momento Optimus parece estar ganándola, golpeando a Megatron, lastimando el brazo izquierdo de Starscream arrancándoselo con sus 2 espadas luego logra asesinar a Grindor destruyendo su cabeza con sus dos garfios que tiene en ambos brazos. y se olvida de Megatron, al acabar con Grindor Desgraciadamente Megatron aprovecha un descuido de Optimus para apuñalarlo en su pecho y asesinarlo, al hacerlo The Fallen es libre, Optimus muere ante Sam lo cual él se ve en la obligación de retirarse de la batalla, al irse Sam llegan los autobots a pelear con Megatron y Starscream pero se van, al matar a Optimus, mientras que Bumblebee ayuda a escapar a Sam y al resto del grupo con Mudflap y Skids, mientras que en un avión de carga el militar Mayor William Lennox recibe la trágica noticia de Optimus prime; mientras que Megatron y Starscream llegan a un edificio, en esta Megatron trata a Starscream de una manera muy violenta por no poder matar a Sam mientras que Soundwave le dice a los Decepticons que ha llegado el momento y los Decepticons se preparan Soundwave utiliza el satélite para contactar a la madre de Sam quien está en París con su esposo, diciéndole que entregue al chico está enojada le cuelga creyendo que es un pervertido, la hora ya casi se acerca los Decepticons están listos mientras que Sam, Bumblebee y los demás buscan un refugio en un callejón; los Decepticons van llegando a la tierra, mientras que en la flotas navales en la segunda flota, en el océano atlántico detectan lo Decepticons que van cayendo hacia ellos impactando en el porta aviones hundiéndolos al océano, y también caen en otras ciudades incluyendo parís unos de los Decepticons que cayó ahí fue Rampage quien secuestra a los padres de Sam mientras que en el pentágono de Washington. D.S se preguntan qué fue lo que hundió a los porta aviones se algo inevitable a y Megatron con la ayuda de Soundwave utiliza un edificio de radio para transmitir un mensaje de The Fallen donde revela a la humanidad la existencia de los Autobots y los Decepticons amenazan con destruir la tierra, exigen a Sam Witwicky como garantía de la seguridad del planeta tierra. Por las noticias Leo ve también lo buscan a él y dice que mejor se entreguen Sam no está de acuerdo y le dice que puede hacer lo que quiere. mientras que en la NEST traen el cadáver de Optimus prime y el director Galloway llega con la noticia de la suspensión de NEST y que se retire Ratchet dice a Ironhide que abandonen el planeta pero Ironhide le dice esa no la decisión que Optimus tomaría, mientras en donde esta Sam se culpa por lo que paso y se disculpa con Bumblebee este perdonándolo le dice que no hay que rendirse seguir adelante este siguiendo el consejo de Bumblebee busca a alguien que pueda leer los jeroglífico entonces leo sugiere al patrocinador del sitio web rival.
El grupo entonces se dirige a la residencia del sitio web quien resulto ser una carnicería en donde todos al entrar se enteran de que se trata del ex agente Simmons (John Turturro), el cual en un principio no se muestra muy amistoso con Sam por todo lo que tuvo que pasar incluyendo desmantelar el Sector 7 y por la retirada de su carrera a causa de él, Sam le dice su lo que le pasa, problema su situación. Rápidamente los lleva a la cámara de cerdos muerto quien debajo de ella secretamente está escondida un habitación llena de archivos y documentos sobre alienígenas él les dice de los antiguos Transformers y les dice sobres las investigaciones alienígenas el cual nadie del ejercito le creía el termina ayudándolos finalmente a llevarse una idea de la participación de los símbolos en los planes de los Decepticons si pudiera saberlo. Luego Mikaela les dice que ella pueda y recurre a la ayuda de Wheelie quien amarrado a una cadena que Mikaela le puso al liberarlo de la caja sale de una manera muy violenta y Mikaela le dice que se calme o le saca el otro ojo y este se calma rogándole que no lo a haga, luego ella se disculpa por haberle quemado el ojo y le dice que necesita su ayuda para traducir los símbolos, pero este es incapaz pero les dice que es el idioma de los Primes, luego ve la foto de los Transformers y les dice que son rastreadores y les explica que andaban buscando algo y les revela el paradero de los Transformers más antiguos en la tierra. El grupo entonces se dirige al más cercano que está en un museo de aviones de Washington D.C. donde encuentran y reviven a Jetfire (Mark Ryan), el Decepticon más temido del universo, el cual fue abandonado en la tierra por sus camaradas esperando que se le agotaran las reservas de Energon y se cayera a pedazos (literalmente) así que optó por pasarse a los autobots tiempo atrás. Wheelie al oír por parte de Jetfire que puede cambiar de bando según su corazón, opta por ser un Autobot también.
Jetfire entonces decide abrir un puente espacial que teletransporta a todos a Egipto. Una vez todos reunidos, Jetfire les explica que los símbolos son el idioma de los Prime, además de revelar que los Decepticons desean apoderarse la Matriz del Liderazgo, una llave para la activación del Sun Harverster: un arma apocalíptica capaz de transformar las estrellas en Energon, de forma que mediante la destrucción de soles se obtenía una fuente de Energon. Sin embargo, bajo la condición de que se destruyan únicamente planetas sin vida. Lamentablemente los Primes restantes se vieron en la obligación de esconder la Matriz cubriéndola con sus cadáveres en alguna parte del desierto, debido a que The Fallen había desafiado la regla, además de querer el poder solo para él y nadie más.
Jetfire le da al grupo la misión de encontrar la tumba de los Prime antes que los Decepticons, la cual había sido una misión que él no pudo cumplir anteriormente. Sam y compañía comienzan una búsqueda desesperada por la tumba, hasta que llegan a los restos arqueológicos de Petra en Jordania, lugar donde la encuentran, pero para sorpresa de todos la Matriz se convierte en polvo en las manos de Sam, el cual, sin perder la esperanza, se comunica con la NEST pidiéndoles que traigan a los autobots y el cadáver de Optimus al desierto de inmediato.
Los Decepticons localizan a Sam y comienzan a atar cabos, secuestrando a los padres de Sam y mandando a todos los Decepticons a Egipto. Simmons por un lado se ofrece a distraer a los Decepticons aun contra los deseos de Leo, mientras que Sam y Mikaela empiezan una carrera hasta llegar al cadáver de Optimus. Los Decepticons contraatacan, la NEST llega a Egipto y una inevitable batalla comienza.
Decepticons como Rampage (Kevin Michael Richardson), Mixmaster, Scrapper, Long Haul, Devastator, Ravage, etc. comienzan a llegar y Sam junto con Mikaela comienzan a retrasarse cada vez más, hasta que los Autobots comienzan a interferir. Durante la batalla Sam es herido por Megatron y muere, tiene una visión de los antiguos Prime quienes le dicen que regrese con Optimus y revive. Mikaela llega hasta Sam, donde le dice que lo ama y que lo necesita. Sam se levanta y, con la ayuda de la Matriz, Optimus resucita. Jetfire entonces se sacrifica para darle a Optimus sus piezas dándole un extraordinario poder, Optimus entonces destruye el Sun Harvester, mata a The Fallen y hiere mortalmente a Megatron. Sin embargo Megatron junto con Starscream logran escapar.
Al final Optimus manda un nuevo mensaje dejando claro que los humanos y los autobots están más relacionados de lo que creen.
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